Coup de pression pour les poissons !

Les grands fonds océaniques sont certainement les endroits du globe les plus réfractaires à l’exploration humaine. Nous parvenons en effet à nous élever dans les airs beaucoup plus facilement que nous ne nous enfonçons dans les profondeurs des océans. L’augmentation très rapide de la pression hydrostatique lors d’une descente dans la colonne d’eau constitue le principal obstacle qui se dresse devant une meilleure connaissance de ces milieux…et pourtant, ces zones mystérieuses sont le berceau de la vie, et les fonds abyssaux abritent des communautés biologiques tout à fait originales en termes de métabolismes et d’interactions biotiques. Les grands absents de ces écosystèmes situés au-delà de 8500 mètres de profondeur sont les Vertébrés. Ces Vertébrés dont on a l’impression qu’ils foisonnent en milieu terrestre et dans les environnements marins peu profonds (ils sont cependant largement surclassés par les Arthropodes ou les Mollusques si l’on compare simplement le nombre d’espèces connues) n’ont pas réussi à conquérir les plus grands fonds. On y trouve pourtant des anémones de mer, des Echinodermes comme des concombres de mer ou encore des Crustacés. Pourquoi donc les poissons Téléostéens, qui constituent l’essentiel des Vertébrés, n’ont-ils pas réussi à s’établir plus bas que 8370 mètres, profondeur maximale connue pour un poisson (et un Vertébré) ? La zone hadale (du nom du dieu grec, maître des enfers Hadès), c'est-à-dire celle qui s’étend au-delà de 6000 mètres de fond dans les fosses océaniques ne compte de surcroît que deux familles de poissons Téléostéens, les Liparidés et les Ophidiidés appelés vulgairement Donzelles.

Photographie d'un Liparidé (vraisemblablement un Elassodiscus tremebundus), l'une des deux familles de poissons Téléostéens à avoir conquis les environnements marins situés à des profondeurs supérieures à 6000 mètres.

Photographie d'un Crustacé Amphipode (Hirondellea gigas) pêché à plus de 10 000 mètres de profondeur dans la fosse océanique des Mariannes située au nord ouest de l'océan Pacifique. Dans ces environnements, la pression atteint 1000 fois la valeur que nous connaissons en surface. Aucun Vertrébré n'a pour l'instant été observé à une telle profondeur.

Parmi les hypothèses raisonnables pourraient figurer un changement dans la quantité de dioxygène disponible, un changement de salinité ou de température qui empêcheraient ces animaux de survivre. Ces paramètres ne varient cependant pas sensiblement dans la zone concernée. La seule variable environnementale qui continue irrémédiablement à augmenter avec la profondeur demeure la pression qui est environ mille fois plus élevée à -6000 m qu’à la surface des mers. La pression hydrostatique pose une contrainte majeure au fonctionnement des organismes parce que lorsqu’elle augmente, les molécules d’eau sont poussées vers l’intérieur de constituants et d’acteurs majeurs au sein des cellules : les protéines. Ces molécules d’eau surnuméraires peuvent entraîner la déstabilisation des protéines dont la fonction dépend de leur forme tridimensionnelle. L’hypothèse d’une limitation des Vertébrés, notamment des poissons Téléostéens par un mécanisme lié à l’augmentation de la pression hydrostatique méritait d’être testée et l’étude récemment publiée par Paul Yancey et ses collaborateurs dans la revue PNAS fournit des éléments de réponse à cette question. Des publications précédentes ont démontré que certains solutés organiques, comme l’oxyde de triméthylamine (que j’appellerai par la suite TMAO) protègent les protéines de facteurs susceptibles de les dénaturer comme la température, l’urée lorsqu’elle est concentrée (comme dans le sang des requins), mais aussi la pression. Certains Vertébrés capables de synthétiser cette molécule peuvent l’accumuler dans leurs tissus et leurs liquides circulants sans perturber le fonctionnement des cellules qui dépend notamment de différences de concentrations en ions sodium, potassium et chlorures de part et d’autres des membranes cellulaires.

Formule de l'oxyde de triméthylamine (dont l'abbréviation anglaise commune est TMAO). Cette molécule empêche l'eau de pénétrer dans la structure des protéines et protège ces dernières de la dénaturation qui aurait de graves conséquences sur le fonctionnement cellulaire.

L’équipe de Yancey a donc testé deux hypothèses :

La première hypothèse est que les poissons Téléostéens utilisent le TMAO comme piézolyte, c'est-à-dire comme agent protecteur des effets dénaturants de la pression hydrostatique. Si cette hypothèse est vraie, alors les tissus des poissons devraient contenir d’autant plus de TMAO qu’ils vivent profondément. Cependant, si une telle relation existe, elle est nécessaire mais non suffisante pour conclure à la validité de l’hypothèse. Pour conclure définitivement, il faudrait réaliser une expérience (irréalisable) consistant à abaisser la concentration de TMAO dans les tissus de poissons de grande profondeur et constater qu’ils ne survivent pas ou augmenter celle de poissons de moins grande profondeur et constater qu’ils survivent plus bas.

La seconde hypothèse est que la limite de 8400 mètres correspond à une impossibilité pour les poissons d’accumuler du TMAO dans des concentrations suffisantes qui permettent de contrer les effets dénaturants de la pression hydrostatique. Yancey et ses collaborateurs proposent que la quantité de TMAO nécessaire au-delà des 8400 mètres limite constatés, rendraient les liquides corporels des poissons plus concentrés que l’eau de mer (hyperosmotiques par rapport au milieu) alors que chez tous les poissons, ils sont toujours moins concentrés que l’eau de mer (hypoosmotiques par rapport au milieu). Au cours de l’évolution, des mécanismes physiologiques ont été sélectionnés qui permettent aux poissons de limiter leurs pertes en eau et leurs gains en sels puisque leurs liquides sont moins concentrés en solutés que l’eau de mer (c’est le principe simple de l’osmose qui s’applique lorsque l’on fait dégorger ses concombres en les mettant dans du gros sel !). S’ils accumulaient plus de TMAO et que leurs liquides devenaient hyperosmotiques par rapport à l’eau de mer, ils devraient au contraire limiter leurs gains en eau et leurs pertes en sels. L’hypothèse des auteurs est qu’un tel changement de physiologie n’est pas apparu chez les poissons des grands fonds au cours de l’évolution et que de ce fait, ils sont bloqués à la profondeur nécessitant une quantité de TMAO telle que leur liquides corporels seraient plus concentrés en solutés que l’eau de mer. Si cette hypothèse est vraie, alors on devrait observer que les poissons les plus profonds ont des liquides corporels dont les concentrations en solutés sont proches, mais ne dépassent jamais, celle de l’eau de mer. Là encore, ce serait une condition nécessaire mais non suffisante pour conclure sur la validité de cette hypothèse.

Photographie d'un Grenadier abyssal (Coryphaenoides armatus) pouvant vivre jusqu'à environ 5000 mètres de profondeur. Les grenadiers font partie des espèces capturées par les chaluts en eaux profondes dont les dégâts sur les écosystèmes benthiques sont considérables...La France continue à soutenir mordicus ces modes de pêche peu rentables et destructeurs ! Cette vidéo montre comment les chercheurs peuvent inentorier la piscifaune des grands fonds à l'aide de caméra et d'appâts.

Paul Yancey et son équipe ont utilisé un jeu de données disparate composé de données déjà publiées et de mesures de TMAO et de concentrations totales des liquides corporels réalisées sur des poissons pêchés à différentes profondeurs, notamment 5 poissons Liparidés prélevés à 7000 mètres de fond dans la fosse océanique des Kermadec située dans le Pacifique, au nord de la Nouvelle-Zélande. Les concentrations de TMAO mesurées chez ces différentes espèces de poissons sont conformes à la première hypothèse. Plus un poisson vit profondément, plus ses tissus sont concentrés en TMAO et tous les points s’alignent sur une même droite qui permet donc de prédire la quantité de TMAO nécessaire au-delà des 8400 mètres limites. De plus, les concentrations en solutés des liquides corporels des poissons (on parle d’osmolalité en mosmol/L) augmentent également avec la profondeur à laquelle ils vivent et là encore, les points s’alignent sur une droite. L’osmolalité des poissons de faible profondeur se situe autour de 300 mosmol/L alors que celle des 5 poissons pêchés à 7000 m se situe autour de 1000 mosmol/L, l’osmolalité de l’eau de mer étant de 1100 mosmol/L. L’osmolalité des liquides corporels des poissons de grande profondeur approche donc celle de l’eau de mer  parce qu'ils accumulent du TMAO protecteur de leurs protéines, mais ne la dépasse pas. Plus convaincant encore, si l’on prolonge la droite sur laquelle s’alignent les points, on constate que l’osmolalité des qui serait observée pour des poissons vivant entre 8200 et 8400 mètres, c'est-à-dire là où le poisson le plus profond a été pêché, serait égale…à celle de l’eau de mer ! Ces résultats sont en accord avec la seconde hypothèse sans pour autant que l’on puisse conclure définitivement sur sa validité. En effet, une toxicité directe du TMAO à concentration élevée pourrait aussi expliquer ces observations mais alors la coïncidence entre le seuil de concentration de TMAO maximal prédit et une osmolalité des liquides corporels égale à celle de l’eau de mer est difficile à admettre comme le simple fruit du hasard !

Il existe pourtant des poissons Téléostéen capables de changer complètement la physiologie de leur osmorégulation. Les saumons et autres anguilles passent au cours de leurs migrations, de milieux marins salés à des milieux d’eau douce et vice-versa. Cependant, ces mécanismes ont été étudiés en détail chez le saumon et ce bouleversement physiologique impose à l’animal une pause de quelques jours à quelques semaines dans les zones saumâtres ce qui laisse le temps à sa physiologie de s'adapter à son nouveau milieu. Il semble donc qu’une telle capacité de changement ne soit pas apparue chez les poissons des grands fonds. Imaginez un de ces animaux rester à 8400 mètres pendant quelques semaines pour descendre plus profondément ensuite et devoir faire la même chose lors d'une remontée…

Je trouve cette étude intéressante d’un point de vue méthodologique parce qu’elle ne repose pas sur des faits expérimentaux en environnement contrôlé mais sur des mesures et un ensemble de corrélations qui suggère fortement la validité des hypothèses de départ mais n’autorise pas de conclusion définitive. Nous n’avons pas de réponse ferme à notre question initiale, mais la satisfaction de disposer d’une hypothèse solide que les faits ne remettent pour l'instant pas en cause à défaut de la valider. Ces travaux ont également le mérite de remettre les Vertébrés (auxquels nous appartenons) à leur juste place dans le buisson foisonnant du vivant. Nous considérons trop souvent ce groupe, notre groupe, comme le « plus perfectionné », le « plus adapté », le « plus évolué », le « plus complexe », en bref, le meilleur. Un regard un peu plus objectif sur le monde vivant montre que certaines Bactéries et  Archées tolèrent des radiations beaucoup plus fortes que nous, peuvent se développer à des températures beaucoup plus élevées (et plus froides) que nous, utiliser des sources d’énergie qui nous sont inaccessibles. Plusieurs groupes non-vertébrés ont conquis la zone hadale sans que la pression élevée qui y règne ne soit pour eux un obstacle. Comme le montre ce travail, notre histoire sur Terre est aussi parsemée d’échecs évolutifs qu’il est bon de rappeler à ceux qui considèrent à tort l’homme comme le nec plus ultra du vivant.

Référence : Paul Yancey et Coll. Marine fish may be biochemically constrained from inhabiting the deepest ocean depths. (2014) Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America vol 111.