Cheveux bruns, blonds, raides, frisés, yeux bleus, marrons ou verts, la diversité des formes et des couleurs au sein des populations humaines est pour nous criante. De telles variations sont bien évidemment également présentes chez tous les organismes, notamment ceux qui se multiplient par reproduction sexuée. Longtemps ignorées, ces différences entre individus appartenant à la même espèce sont regroupées sous le terme de polymorphisme (plusieurs formes) et constituent l’un des piliers de la théorie de l’évolution. La sélection naturelle ne peut en effet opérer que s’il existe une diversité de formes et de fonctions à l’intérieur des populations. Toutefois, les biologistes ont longtemps été taraudés par le problème  du maintien de cette diversité dans le temps : alors que la sélection naturelle trie et ne garde pour chaque gène que les versions (appelées allèles) les plus avantageuses, c'est-à-dire celles qui permettent aux individus qui les portent (et chacun de nous porte deux allèles identiques ou différents pour chacun de ses 30 000 gènes) de survivre et de se reproduire davantage, comment expliquer qu’une telle diversité de ces allèles puisse ainsi perdurer ?

Photo_1Guppy mâle (Poecilia reticulata) dont la queue est nettement colorée de orange. Les Guppys fréquentent les ruisseaux où il se tiennent dans les bassins séparés par des cascades. Les bassins peuvent différer par la présence de prédateurs ou non ce qui sélectionne des caractéristiques différentes selon les populations. (Photo : Mich de Mey)

Les travaux du Japonais Motoo Kimura dans les années 1960 ont montré que pour un gène, beaucoup d’allèles peuvent coexister (et donc diversifier les phénotypes des individus dans les populations) tout simplement parce qu’ils sont équivalents, et donc qualifiés de neutres par rapport à la sélection. En d’autres termes, un individu qui porte tel ou tel allèle n’est pas plus avantagé qu’un autre qui en porte un différent, du point de vue de la reproduction. La persistance dans le temps de ces allèles dans la population est donc soumise à ce qu’on appelle la dérive génétique, c'est-à-dire à un tirage au sort à chaque évènement de reproduction des individus qui les possèdent. Si beaucoup d’individus portent un allèle donné, alors ce dernier a plus de chances de se maintenir, voire de supplanter tous les autres, on dit alors qu'il se fixe dans la population. Le neutralisme est donc venu modérer l’importance de la sélection naturelle dans l’évolution des êtres vivants sans toutefois remettre en cause son existence et son fonctionnement.

Mais la sélection elle-même peut être à l’origine de la diversité et ce par plusieurs mécanismes : s’il existe par exemple deux allèles pour un gène et que les individus porteurs de chacun de ces deux allèles (ils sont dits hétérozygotes) survivent et se reproduisent mieux que les autres, alors la sélection naturelle garde les deux allèles dans la population, ce phénomène étant appelé la superdominance. L’exemple le mieux connu concerne le gène de la chaîne β de  l’hémoglobine. Une mutation de cette chaîne peut changer la forme de la protéine et entraîner une polymérisation de l’hémoglobine à l’intérieur des globules rouges ce qui les déforme et rend leur passage difficile à l’intérieur de nos plus petits vaisseaux sanguins, les capillaires. Les individus porteurs de deux allèles mutés développent une maladie grave et mortelle, la drépanocytose ou anémie falciforme (du fait de la forme de faucille prise par les globules rouges déformés). Dans la plupart des environnements, il y a donc une très forte sélection qui tend à éliminer l’allèle mutant qui ne subsiste que parce que des mutations survenant aléatoirement le font réapparaître en permanence à fréquence très faible. Cependant, dans les zones où le paludisme sévit énormément comme en Afrique de l’ouest, porter un seul allèle mutant (et bien sûr un allèle normal) protège les individus contre l’infection par l’agent pathogène responsable du paludisme, un organisme unicellulaire appelé Plasmodium falciparum pour les intimes. Par conséquent, l’allèle muté est maintenu à haute fréquence (parfois près de 15 % !) dans ces environnements du fait de l’avantage dont bénéficient les hétérozygotes pour ce gène.

Photo_2Guppy mâle (Poecilia reticulata) dont la queue ne présente quasiment pas de orange. D'autres taches sont visibles sur le corps de l'animal. Ces taches concourent à la séduction des femelles. Chez cette espèce c'est la sélection sexuelle qui est fréquence-dépendante. (Photo : Sergio Fanelli)

La sélection peut également maintenir la diversité génétique par un autre mécanisme qui m’amène aujourd'hui à présenter les travaux de Kimberly Hughes et ses collaborateurs des universités de Floride et de Toronto. Ces biologistes ont publié les résultats d’une expérience d’évolution expérimentale (la formule n’est pas heureuse mais je n’ai pas le choix !) dans la célèbre revue Nature en novembre 2013. Ce sont des animaux bien connus du grands publics dont des populations sauvages ont ici été étudiées et manipulées, à savoir des Guppys (Poecilia reticulata). Chez ces poissons, les mâles séduisent les femelles par leurs couleurs vives et leurs nombreuses taches. Lorsque madame a choisi, il y a copulation et fécondation interne grâce à la nageoire anale du mâle modifiée en organe génital pénétrant (gonopode) au cours de l’évolution. Dans les populations naturelles, les mâles arborent des couleurs très différentes d’un individu à l’autre ce qui est déterminé par les allèles qu’ils possèdent pour quelques gènes. Comment cette diversité de couleurs, et donc d’allèles, est-elle maintenue dans le temps ? Kimberly Hughes et ses collègues ont émis l’hypothèse de "l’avantage du rare" pour expliquer cette observation. Si les mâles qui possèdent des couleurs rares sont préférés par les femelles, alors il se reproduisent plus que les autres et la fréquence de leurs allèles va augmenter dans la population ce qui fait baisser la fréquence des allèles donnant les couleurs jusqu’ici fréquentes, qui vont donc devenir rares…et le phénomène se répèterait pour ces autres allèles ! Dans cette hypothèse, la sélection (sexuelle ici) favoriserait un allèle en fonction de sa fréquence dans la population, on parle de sélection fréquence-dépendante ou d'avantage du rare. Pour tester la validité de cette hypothèse, les auteurs ont profité du mode et du milieu de vie des Guppys dans la nature. Ces poissons habitent en effet les bassins des ruisseaux qui sont séparés par des cascades. Par conséquent, un bassin peut être considéré comme une population et l’existence de plusieurs bassins permet de répéter l’expérience, ce qui est absolument indispensable en sciences.

Photo_3Guppy femelle (Poecilia reticulata). Les femelles sont plus grosses que les mâles. Les Guppys sont ovovivipares, c'est à dire que les oeufs éclosent dans le ventre de la femelle qui, au lieu de pondre des oeufs, donne naissance à des petits alevins. (Photo : Dornenwolf)

Tous les Guppys de plusieurs bassins ont donc été capturés, marqués, leur ADN a été prélevé afin de les identifier au niveau génétique, et les 166 mâles ont été séparés en deux catégories : ceux dont la queue présentait une partie de sa surface colorée de orange et ceux dont la queue ne présentait pas de orange du tout. Dans certains bassins, trois fois plus de Guppys mâles du premier groupe ont été relâchés et dans d’autres, trois fois plus de mâles du second groupe, ceci ayant été répété dans quatre ruisseaux. Les 193 femelles ont toutes été relâchées dans leurs bassins d’origine. Pour tester l’hypothèse, il fallait faire subir un test de paternité à la progéniture de ces femelles, ce qui fut facilité par le fait que les Guppys sont ovovivipares, c'est-à-dire que leurs œufs éclosent dans le ventre de la femelle. Ces femelles ont donc été recapturées et l’identité du père de 693 descendants de première génération a été recherchée. Résultat, les mâles de couleurs rares ont obtenu en moyenne les faveurs de deux fois plus de femelles que les mâles de couleurs fréquentes et ont eu en moyenne deux fois plus de descendants ! Les femelles préfèrent donc les couleurs rares et la sélection fréquence-dépendante est à l’œuvre dans ces populations, ce qui maintient la diversité des allèles pour le caractère « costume à paillettes » de monsieur. Mais pourquoi les femelles préfèrent-elles les mâles rares ? Cela pourrait résulter d’un comportement d’attirance générale vers la nouveauté ou bien un attrait pour des mâles dont les caractéristiques rares seraient transmises à la descendance et donnerait un avantage en termes de survie à celles-ci. Il n’y a pour l’heure pas de réponse claire et cela mérite une investigation plus approfondie.

Photo_4Photographie d'un accouplement de Guppys (Poecilia reticulata). La fécondation est interne chez les Guppys, le mâle introduit en effet sa nageoire anale modifiée en organe copulateur dans le cloaque de la femelle. (Photo : Alice Chaos)

Revenons cependant à notre question de départ, celle de la persistance de la diversité génétique malgré la sélection naturelle. Cet exemple montre que la sélection est source de diversité et l’on connaît d’autres situations où ce même mécanisme opère : les prédateurs, lorsqu’ils chassent se forgent une image de recherche de leurs proies ce qui leur permet d’être plus efficaces. Cette image de recherche correspond souvent aux caractéristiques de la proie la plus communément rencontrée. Un mutant rare de la même espèce de proie tire donc un avantage de sa rareté parce que le prédateur est moins efficace à le chasser…jusqu’à ce que cet avantage se retourne contre lui parce que, s'étant mieux reproduit que ses congénères fréquemment chassés, il est devenu si commun que le prédateur change son image de recherche…et c’est alors l’ex-commun devenu rare qui est avantagé ! La nature donne donc parfois la prime à l’excentricité, mais l’excentricité est une notion tout à fait relative dès lors que ce qui fut jadis excentrique devient banal…

Référence : Kimberly Hughes et coll. Mating advantage for rare males in wild guppy populations. (2013) Nature vol 503