Le registre fossile constitue les archives de la vie. Lorsque les dépôts dans lesquels les fossiles sont découverts peuvent être datés avec une résolution suffisante, l’étude de ces reliques des biodiversités passées nous renseigne sur le fonctionnement de l’évolution biologique, en particulier sur le rythme des apparitions et des transformations des espèces. Dans son chef d’œuvre « L'origine des espèces au moyen de la sélection naturelle, ou la préservation des races favorisées dans la lutte pour la vie » publié en novembre 1859, Charles Darwin, sur la base de ses observations naturalistes (comprenant aussi bien des espèces vivantes que des fossiles) réalisées pendant un tour du monde à bord du HMS Beagle et de nombreuses années de mûrissement de sa théorie, proposa que l’évolution biologique procède graduellement. Pour lui, l’évolution se produit à l’intérieur d’une lignée où, par modification progressive, une espèce ancestrale donne naissance à une espèce descendante, on parle d’évolution anagénétique ou d’anagenèse. Bien sûr, Darwin avait compris que cette espèce ancestrale peut également produire deux espèces par spéciation cladogénétique (appelée ainsi parce qu’elle produit deux groupes ou clades). En témoigne l’unique figure de son livre qui représente un arbre généalogique (on qualifie un tel arbre de phylogénétique) théorique pour quelques espèces. Cependant, il pensait que la majorité des transformations morphologiques ne s’opéraient pas au niveau des ramifications de l’arbre mais le long de ses branches. Cette conception sera retenue dans la synthèse néodarwinienne des années 1940-50. Ce très important travail de mise en commun de données et de modèles issus des courants darwiniens, mendéliens (l’ensemble de la génétique émergeant des travaux du moine Gregor Mendel sur l’hérédité des caractères à l’époque de Darwin, ces travaux ayant été redécouverts au début du 20ème siècle), et de la génétique des populations qui fait son apparition au dans les années 1910-20, sert de socle théorique solide et cohérent pour l’étude de l’évolution biologique.

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L'unique figure de "L'Origine des espèces" de Charles Darwin, publié en 1859. Cet arbre généalogique théorique montre que Darwin envisageait que les espèces descendent les unes des autres, que certaines lignées s'éteignent alors que d'autres survivent. Elle montre également que pour Darwin, l'essentiel de l'évolution est anagénétique ce qui est visible au fait que les branches de l'arbre s'éloignent les unes des autres à partir des zones de ramifications.

Toutefois, au début des années 1970, les paléontologues Stephen Jay Gould et Niles Eldredge remettent en cause le point précis d’une évolution majoritairement graduelle ou anagénétique. Gould et Eldredge font en effet remarquer que le gradualisme de Darwin explique mal les lacunes de fossiles intermédiaires entre deux espèces descendantes l’une de l’autre et qui se remplacent brutalement dans les dépôts sédimentaires. La seule explication donnée par les darwiniens était la très faible probabilité de fossilisation d’un organisme. Cependant, si l’évolution est principalement anagénétique, alors les caractéristiques avantageuses d’un mutant dans un contexte environnemental donné, devraient se répandre à l’ensemble de la population et il est difficile de comprendre pourquoi un remplacement progressif d'une forme par l'autre ne serait pas enregistrée dans les fossiles. Sur la base de leurs observations de fossiles de trilobites dans des dépôts sédimentaires extrêmement bien datés et très résolutifs, Gould et Eldredge proposent un autre modèle : celui des équilibres ponctués.  Pour expliquer l'abrupt passage d'une d’une espèce à une autre très proche, ils émettent l’hypothèse qu’une petite population issue de l’espèce ancestrale pourrait évoluer très rapidement dans un environnement périphérique à celui des autres populations de cette espèce. Les faibles effectifs entraînent par effet fondatur et dérive génétique (effets d'échantillonnages lors de la fondation de la petite population puis lors des évènements de reproduction à l'intérieur de celle-ci) une évolution plus rapide (on parle de spéciation péripatrique) que dans une grande population. Dans l’hypothèse où cette petite population marginale serait mieux adaptée à son environnement que la population ancestrale, elle pourrait supplanter rapidement cette dernière par compétition ce qui prend peu de temps à l'échelle géologique. L’évolution morphologique de cette nouvelle espèce serait alors ralentie du fait de ses grands effectifs. Par conséquent, le registre fossile ne garderait trace que d’un remplacement rapide de l’espèce ancestrale par l’espèce apparue dans l’environnement marginal et pas de l’évolution de la petite population dans cet environnement marginal du fait des faibles effectifs concernés et donc de la très faible probabilité de fossilisation (et d’exhumation !). Les formes intermédiaires sont donc passées sous silence de façon compréhensible. Entre deux remplacements successifs, Gould et Eldredge n’observent que très peu de variations morphologiques ce qui définit des périodes de stase évolutive (ou d’équilibres donnant son nom au modèle). Le modèle des équilibres ponctués a suscité de nombreuses controverses mais s’est finalement imposé à la communauté scientifique. Toutefois, plutôt que les mécanismes de l’apparition d’une nouvelle espèce dans un petit coin de l’aire de distribution de l’espèce ancestrale, ce sont les très longues périodes de stase évolutive pendant lesquelles il ne se passe pas grand-chose au niveau morphologique, qui posent question. Sont-ce principalement des contraintes architecturales et développementales qui imposent un carcan à l’évolution d’une espèce ou bien éventuellement des facteurs extérieurs comme les relations qu’elle entretient avec d’autres espèces ?

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Fleur d'une espèce de Malpighiacée appartenant au genre Banisteriopsis. La corolle se distingue par la présence d'un pétale en forme d'étendard (en haut) et des pétales bien pédonculés ce qui rend visibles les glandes sécrétrices d'huile localisées sous les sépales (petits renflements verdâtres). Cette morphologie conservée dans l'ensemble de la famille qui compte 1300 espèces pourrait être liée au mutualisme qui lie ces plantes à leurs pollinisateurs, des abeilles récolteuses d'huile de la tribu des Centridini. (Photo : Mauricio Mercadante)

Cette question me conduit (enfin !) à présenter les résultats de Charles Davis et de ses collaborateurs publiés dans la revue PNAS. Ces chercheurs se sont intéressés à une famille de plantes à fleurs communes dans les zones intertropicales du Nouveau et de l’Ancien Monde. Les Malpighiacées comptent environ 1300 espèces et quasiment toutes possèdent la même morphologie florale, leurs fleurs présentant une symétrie bilatérale (on dit zygomorphe, cela signifie que l’on ne peut plier la fleur en deux parties superposables que selon un seul axe). Elles possèdent en effet un pétale en forme d’étendard et leurs sépales (pièces stériles situées sous les pétales) sont différenciés en glandes sécrétrices d’huile. Cette huile est récoltée par des abeilles de la tribu des Centridini qui présentent des adaptations au niveau de leurs pattes, notamment des soies, qui leur permettent de prélever cette récompense par capillarité et d’en nourrir leurs larves. Ces abeilles sont par ailleurs les pollinisateurs quasi exclusifs de ces plantes. Si l’on met de côté leurs fleurs très peu variables, les Malpighiacées produisent par ailleurs des fruits de formes et de nature très diverses et vivent dans des milieux très différents.

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Abeille récolteuse d'huile appartenant à la tribu des Centridini. Ces abeilles ne récoltent pas de nectar comme le font les abeilles que nous connaisssons en Europe. Elles prélèvent l'huile sécrétée par les Malpighiacées par capillarité au niveau des soies très développées qu'elles possèdent sur leurs pattes. Elles entretiennent donc une relation mutualiste très spécifique avec les Malpighiacées. (Photo : Mauricio Mercadante)

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Photographie d'un spécimen de Centris haemorrhoidalis, une abeille récolteuse d'huile. On distingue clairement les soies très développées sur ses pattes postérieures mais aussi sur les segments distaux de ses deux premières paires de pattes. C'est à ce niveau que s'accumule l'huile prélevée sur les fleurs de Malpighiacées. Sur cette vidéo, on voit une abeille du genre Centris accumuler des sédiments au niveau de ses pattes pour construire son nid. La présence d'huile permet d'agglutiner des grains de sable. (Photo : Sam Droege)

Il était donc tentant d’émettre l’hypothèse que la constance de leur morphologie florale (déjà visible dans les fossiles datant de 35 millions d'années), en d’autres termes la stase évolutive de la forme de leurs fleurs, est due à la relation que ces espèces entretiennent avec leurs pollinisateurs. Le pétale étendard serait utilisé comme repère par les abeilles et la forme des pétales permettrait à celles-ci de mieux accéder aux glandes à huile tout en emportant du pollen. Mais comment tester pareille hypothèse ? Vu le temps de génération de ces plantes, il serait inconcevable de mener une approche d’évolution expérimentale (à moins de disposer de générations successives de chercheurs !). Impossible par conséquent de valider cette hypothèse par une véritable expérience. Cependant, les scientifiques profitent parfois d’expériences « naturelles » et c’est bien le cas ici. Les Malpighiacées sont en effet présentes dans l’Ancien Monde, en Asie, qu’elles ont colonisé à partir du Nouveau Monde. La construction de la phylogénie de cette famille, c'est-à-dire de l’arbre généalogique qui rend compte du degré d’apparentement de ces 1300 espèces, montre que les colonisations de l’Asie sont au nombre de 7 et sont indépendantes les unes des autres, parce qu’elles concernent des genres très éloignés les uns des autres dans l’arbre phylogénétique. Etant donné que les abeilles de la tribu Centridini ne sont pas présentes en Asie, il suffisait d’observer quelle était la forme des fleurs dans ces 7 genres non pollinisés par ces abeilles. Si la morphologie florale n’a pas évolué dans ces groupes, alors l’hypothèse de contraintes internes d’ordre architecturales est plus vraisemblable, alors que si les fleurs présentent une forme différente de celles de leurs soeurs américaines, l’hypothèse d’une stase évolutive causée par la relation avec ces abeilles est plus plausible. En comparant les représentants des 7 genres concernés avec leurs plus proches cousins du Nouveau monde pour 52 caractères descriptifs de leurs fleurs, 8 de leur appareil végétatif (tout sauf les structures impliquées dans la reproduction) et 5 pour les fruits, Charles Davis et ses collègues montrent que la forme de la fleur a évolué 10 fois plus vite en Asie qu’en Amérique et que ce n’est pas le cas pour le reste de la plante et pour ses fruits. Dans 5 de ces 7 cas, les fleurs ont même acquis une symétrie radiale (on dit qu’elles sont actinomorphes) ! De plus les glandes à huile ont disparu ou se sont transformées en nectaires sécrétant une solution sucrée dans tous les genres ayant colonisé l’Asie. Les résultats de cette expérience naturelle répliquée 7 fois de façon indépendante soutiennent donc l’hypothèse de la contrainte évolutive imposée par le pollinisateur sur cette famille, même si, une fois de plus, il est impossible de conclure définitivement du fait de la démarche adoptée.

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Photographie d'une inflorescence d'Acridocarpus natalitius, une espèce de Malpighiacée asiatique. Cette espèce n'est pas pollinisée par une espèce d'abeille à huile car celles-ci sont absentes du continent asiatique. La forme de la fleur a nettement évolué puisque la corolle est actinomorphe et que les glandes à huile ont disparu. (Photo : chuck b.)

La diversification des Malpighiacées (1300 espèces, c’est loin d’être négligeable) s’accompagne donc d’une grande constance de la forme de leurs fleurs. Cet exemple se différencie d’autres radiations évolutives pour lesquelles il existe une corrélation positive entre la variation morphologique et la vitesse de spéciation. Pour expliquer cette observation surprenante, il est intéressant de constater que les espèces d’abeilles récolteuses d’huile ont des aires de distribution plutôt petites. Il se pourrait donc que la diversification rapide des Malpighiacées soit liée à des adaptations à différentes espèces d’abeilles de la tribu des Centridini. En revanche, cette relation mutualiste constitue un véritable carcan évolutif. Je trouve cette étude particulièrement intéressante parce qu'elle vient apporter une illustration actuelle du modèle des équilibres ponctués et un mécanisme précis à la stase évolutive, ces différents concepts ayant jusqu'ici été presque toujours testés sur des fossiles. Cette étude rappelle également que l'histoire évolutive des êtres vivants ne se trouve pas uniquement dans les fossiles mais bien aussi dans les caractères portés par les espèces actuelles, qu'ils soient morphologiques ou génomiques. Il est donc bon de rappeler que les sciences de l'évolution ne progressent que grâce à la mise en commun des approches paléontologiques, morphologiques et génomiques et qu'il est fondamental de continuer à dispenser une formation solide à nos étudiants dans ces trois domaines...

Référence : Charles Davis et Coll. Long-term morphological stasis maintained by a plant–pollinator mutualism. (2014) PNAS early edition