Lorsqu’il apparut pour la première fois sous la plume du biologiste allemand Albert Bernard Frank en 1877 le terme de symbiose (plus exactement symbiotismus en allemand) désignait les associations durables entre être vivants. Pourtant, lorsque nous employons ce terme aujourd’hui en France, nous rajoutons à la définition originelle un rapport mutualiste entre les organismes partenaires. Nous considérons donc comme symbiotiques, les associations durables d’êtres vivants qui profitent à tous les participants, c'est-à-dire qui augmentent leurs valeurs sélectives. Les anglo-saxons ont quant à eux une conception plus vaste de la symbiose. Le mot symbiosis est beaucoup plus proche du symbiotismus originel de Frank et inclut par conséquent des relations mutualistes, mais aussi des relations d’exploitation où l’un des partenaires profite (toujours en termes de valeur sélective) de l’association au détriment des autres qui voient donc leur valeur sélective baisser. Laissons quelques instants ce débat sémantique de côté - nous y reviendrons plus tard - pour nous poser une question plus accessible à l’expérimentation scientifique. Comment expliquer la stabilité dans le temps des relations symbiotiques (au sens mutualiste) ? En effet, deux partenaires peuvent payer un tribut l’un à l’autre et recevoir un bénéfice plus grand que le tribut qu’ils ont chacun payé. Les plantes appartenant à la famille des Fabacées (les légumineuses comme le pois, le trèfle, la luzerne…) rétribuent les bactéries Rhizobiacées qu’elles abritent dans des nodules racinaires par des produits de la photosynthèse (des sucres). Les Rhizobiacées sont capables, grâce à leur enzyme nitrogénase, de réduire le diazote de l’atmosphère en ammonium et fournissent cette forme d’azote assimilable à la plante qui l’incorpore dans ses acides aminés. Tout va donc parfaitement bien dans le meilleur des mondes ! Sauf qu’en l’état, un mutant de plante ou de Rhizobiacée capable de tirer le bénéfice sans payer le tribut, un tricheur donc, devrait très rapidement prendre le dessus sur ses congénères s’il apparaissait. Pourquoi donc cette symbiose est-elle stable depuis des dizaines de millions d’années ? Des études récentes montrent que la plante est capable de « sanctionner » de tels mutants bactériens tricheurs et d’en limiter la prolifération. Dans ce cas, le mutualisme est donc stabilisé par un système de punitions pour l’éventuel fraudeur qui annulent le bénéfice de leur triche et rendent cette stratégie peu avantageuse.

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Rameau d'Acacia (Acacia cornigera) sur lequel on distingue des piquants renflés qui repoussent d'éventuels herbivores tout en servant d'abri pour les colonies de fourmis symbiontes de l'espèce Pseudomyrmex ferruginea, on parle de domaties. Les nectaires extra floraux sont également visibles sur les tiges en amont de l'insertion des feuilles. Ils prennent la forme de petits renflements qui sécrètent un liquide sucré riche en glucose et fructose. Enfin, les corps beltiens, structures jaunes à l'extrémité des folioles sont riches en lipides et en protéines et sont également consommés par les fourmis. (Photo : Stan Shebs)

Ce n’est cependant pas le seul mécanisme de pérennisation d’une relation symbiotique. Les travaux de Martin Heil et de ses collègues publiés dans la revue Ecology Letters en février 2014 apportent une autre réponse à cette question. Ces biologistes se sont intéressés à une relation symbiotique tout à fait classique parmi celles qui sont régulièrement présentées sur les bancs des universités : l’association entre un Acacia (Acacia cornigera appartenant à la famille des Fabacées) et une espèce de fourmi (Pseudomyrmex ferruginea). Ils ont testé l’hypothèse selon laquelle une relation symbiotique peut se maintenir du fait de la manipulation d’un partenaire par l’autre. L’acacia fournit le gîte et le couvert à ses hôtes fourmillant. Ceux-ci établissent en effet leurs colonies dans des piquants renflés de l’arbuste et consomment du nectar sécrété par l’acacia au niveau d’organe spécialisés, les nectaires, situés sur les tiges des rameaux (on parle de nectaires extra floraux parce qu’ils ne sont pas situés sur les fleurs).

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Fourmi en train de prélever du nectar extra floral depuis un nectaire d'Acacia collinsii, espèce proche d'Acacia cornigera. Le nectar est l'un des tributs payés par l'arbre aux fourmis qui assurent sa protection contre les herbivores, notamment les insectes défoliateurs. (Photo : Tony Rodd)

La plante produit également des corps beltiens, sortes de petites excroissances situées à l’extrémité des folioles et remplies de protéines et de lipides. Les fourmis protègent l’acacia contre les herbivores de toutes sortes, des chenilles ou même des brouteurs plus gros comme des mammifères qu’elles attaquent systématiquement lorsqu’ils commencent à goûter à ses délicates folioles. Des ouvrières patrouillent régulièrement le long des rameaux de l’arbuste et montent donc la garde contre d’éventuels agresseurs. Elles peuvent même protéger l’acacia d’éventuelles plantes voisines compétitrices qui ne manquent pas dans ces écosystèmes forestiers équatoriaux.

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Fourmis associées à une espèce d'Acacia africain en train de s'attaquer à un Coléoptère, vraisemblablement un Cétoniidés, susceptible de brouter ses folioles ou de consommer son nectar. L'agressivité conjuguée au nombre important de fourmis présentes peut repousser jusqu'aux herbivores les plus grands comme les girafes ou les antilopes. Chez cette espèce d'Acacia, les piquants renflés à leur base forment des domaties abritant les colonies des fourmis partenaires. (Photo : Wenfei Tong)

Comment expliquer cependant que des fourmis tricheuses n’apparaissent pas qui puissent par exemple profiter du gîte tout en consommant des sucres trouvés ailleurs, ceux-ci, notamment le saccharose, étant abondants  dans de tels environnements ? L’analyse de la composition du nectar sécrété par l’acacia dans ses nectaires extra-floraux révèle, contrairement à ce qui est observé pour d’autres espèces, qu’il est dépourvu de saccharose et essentiellement constitué de glucose et fructose. L’acacia sécrète en effet l’enzyme qui hydrolyse le saccharose en ses deux monomères, glucose et fructose. Cependant, les insectes consommateurs de nectar possèdent normalement cette enzyme au niveau de leur tube digestif et peuvent donc tout à fait consommer du saccharose. Les abeilles domestiques utilisent par exemple l'invertase pour convertir le nectar prélevé sur les fleurs en miel. Martin Heil et ses collaborateurs ont ainsi vérifié que les larves de Pseudomyrmex produisent bien leur propre invertase au niveau de leur tube digestif. En revanche, l’activité invertase n’est plus détectable chez les ouvrières âgées. Par ailleurs, l’activité invertase est considérablement réduite chez des ouvrières fraîchement écloses nourries avec du nectar d’acacia mais pas si ce dernier a été bouilli. De ces expériences s’impose la conclusion suivante : le nectar d’acacia contient une substance, très vraisemblablement une protéine, qui inhibe l’invertase chez Pseudomyrmex. Les fourmis sont donc incapables de se nourrir d’un nectar contenant du saccharose (cas de la majorité des plantes à fleurs) et sont ainsi forcées de se nourrir du nectar produit par l’acacia dont le saccharose est déjà hydrolysé par ce dernier en glucose et fructose. Cette modification du phénotype d’un des partenaires, autrement dit sa manipulation par son symbionte, stabilise de fait la relation puisque les fourmis naissant dans les colonies abritées par les piquants de l’acacia reçoivent quasiment toutes comme première nourriture du nectar extra floral qui inhibe donc très rapidement leur invertase. Elles sont alors retenues à leur hôte par un fil à la patte alimentaire ! Les travaux de Martin Heil confirment donc l’hypothèse selon laquelle la manipulation phénotypique entre partenaires peut pérenniser un mutualisme. Ces résultats renvoient par ailleurs à la question sémantique que je posais en introduction. Cette association fourmi-acacia est-elle réellement mutualiste ou doit-on considérer que l’acacia exploite les fourmis ? Trancher entre ces deux positions me semble aussi difficile qu’inutile, et peut-être vaut-il mieux reconnaître que nos amis anglo-saxons n’ont pas tout à fait tort de mettre dans le même sac le continuum de relations qui séparent les pôles « mutualisme » et  « parasitisme ». La nature est donc encore une fois réfractaire aux tiroirs dans lesquels notre cerveau voudrait en ranger les éléments même si ces tiroirs nous sont utiles comme une première approximation avant que les faits, toujours les faits, ne viennent brouiller nos certitudes…

Référence : Martin Heil et Coll. Partner manipulation stabilises a horizontally transmitted mutualism. (2014) Ecology Letters vol 17