Les végétaux terrestres vivent très majoritairement ancrés dans le substrat et sont dans l’incapacité de déplacer leur appareil végétatif en réponse à une agression. Pourtant, les plantes sont les producteurs primaires fondamentaux des écosystèmes terrestres de par leur capacité à utiliser la lumière solaire pour produire de la matière organique lors de la photosynthèse. En tant que portes d’entrée de l’énergie du soleil dans les écosystèmes, elles sont donc consommées par de très nombreux organismes et sont par conséquent confrontées à de multiples agressions extérieures. Notre vision trop simple de l’herbe en train d’être broutée par un troupeau de bétail donne la fausse impression que les plantes ne peuvent se défendre contre les attaques répétées des organismes phytophages. Les végétaux ont pourtant évolué des mécanismes d’immunité complexes qui leur permettent de faire face à leurs ennemis.

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Doryphore (Leptinotarsa decemlineata) adulte sur une feuille de Solanacée. Les Doryphores sont des ravageurs d'importance considérable dans les culture de Pomme de terre (Solanum tuberosum) que consomment les larves et les adultes. (Photo : scarabaeus_58)

L’un de ses mécanismes est d’ailleurs utilisé par l’homme depuis l’Antiquité pour lutter contre les conséquences d’infections par des pathogènes. L’acide salicylique a en effet été découvert et purifié à partir d’écorce de Saule (genre Salix d’où le nom de la molécule) au cours du 19ème siècle et constitue le précurseur de l’aspirine, l’un des médicaments les plus consommés au monde. Une plante perçoit le signal d’une agression par un organisme étranger de façon différente selon que l’intrus est une bactérie, un champignon ou un herbivore. Des molécules propres à ces différents pathogènes ou consommateurs potentiels se fixent à des récepteurs spécifiques localisés à la surface des cellules végétales et y activent des réponses locales mais aussi la production d’hormones végétales comme l’acide acétylsalicylique ou l’acide jasmonique. Ces hormones libérées depuis les zones agressées, circulent dans l’ensemble de la plante et induisent des réponses dites systémiques qui préparent le végétal entier aux attaques ultérieures. L’activation de la voie de l’acide salicylique permet ainsi à la plante de lutter efficacement contre les microorganismes pathogènes biotrophes, c'est-à-dire essentiellement des bactéries et des champignons qui se nourrissent de cellules vivantes. La voie de l’acide jasmonique permet quant à elle de défendre le végétal contre les agressions de microorganismes pathogènes nécrotrophes (qui se nourrissent de tissus morts) et contre les insectes phytophages. La voie de l'acide jasmonique est notamment activée lorsque des molécules présentes dans la salive des insectes comme la volicitine se fixent à des récepteurs immunitaires localisés au niveau des membranes cellulaires végétales.

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Ponte de Doryphore (Leptinotarsa decemlineata) au revers d'une feuille de Pomme de terre (Solanum tuberosum). L'ensemble du développement post-embryonnaire des larves se déroule sur la même plante. Il faut environ 50 cm² de feuilles pour mener la larve au stade adulte. (Photo : Elintarviketurvallisuusvirasto Evira)

Ces différentes voies ne sont pas tout à fait indépendantes les unes des autres. Par exemple, lorsqu’une plante est en train de se défendre contre une bactérie et qu’elle a par conséquent activé la voie de l’acide salicylique, cette dernière inhibe la voie de l’acide jasmonique. Le végétal concentre donc son effort immunitaire sur la menace immédiate au détriment d'autres types de réponses immunitaires. Les plantes disposent comme on le voit d’un arsenal immunitaire capable de les protéger contre les grands types de menaces auxquelles elles font régulièrement face. Toutefois, les herbivores, au premier rang desquels figurent les insectes (très loin devant les mammifères en termes de biomasse et de diversité) continuent de consommer des plantes et peuvent parfois causer de gros ravages dans les cultures. Cette observation suggère qu’ils parviennent à contourner les lignes de défense des végétaux et c’est l’un de ces mécanismes qui va nous intéresser aujourd’hui. Il concerne une espèce bien connue des jardiniers amateurs qui souhaitent cultiver leurs propres pommes de terre (Solanum tuberosum, famille des Solanacées) ce qu’on ne peut leur reprocher tant la saveur d’une patate nouvelle sautée à l’huile d’olive régale les papilles. Cependant, comme la plupart des espèces de plantes à fleur terrestres, la Pomme de terre est une plante hôte pour un insecte, c'est-à-dire qu’elle en supporte le développement larvaire et qu’elle constitue la nourriture des adultes. Cette espèce est un ravageur célèbre, il s’agit du Doryphore (Leptinotarsa decemlineata).

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Doryphore (Leptinotarsa decemlineata) adulte en train de consommer une tige de Pomme de terre (Solanum tuberosum). La salive des larves et des adultes de Doryphore contient des bactéries qui détournent le système immunitaire de la plante consommée au profit de l'insecte. (Photo : U.S. Department of Agriculture)

Arrivé en Europe en 1922 en France à partir des Etats-Unis où il s’était répandu au cours de la seconde moitié du 19ème siècle, le Doryphore est aujourd’hui un véritable problème agronomique qui justifie une intense recherche pour limiter ses populations. Comment le Doryphore contourne-t-il les défenses de la Pomme de terre et d’autres Solanacées comme la Tomate (Solanum lycopersicum) dont il peut se nourrir également ? L’un des mécanismes a été dévoilé fin 2013 par les travaux de Seung Ho Chung et ses collègues de l’université de Pennsylvanie publiés dans la revue PNAS. Ces chercheurs ont tout d’abord constaté que des larves de Doryphore soumises à un traitement antibiotique (l’antibiotique étant appliqué sur les feuilles dont les larves se nourrissent) se développaient plus lentement que des larves non traitées. L’observation de la salive de ces larves montre qu’elle contient des bactéries qui sont évidemment éliminées lors d’un traitement antibiotique. Ce sont ces bactéries qui ont retenu l’attention de Seung Ho Chung et ses collègues. Les traitements antibiotiques ont également un effet chez les plants de tomates dont se nourrissent les larves de Doryphores. Les gènes de la voie de l’acide salicylique voient leur expression diminuer (c’est l’activité d’enzymes de cette voie qui a été recherchée) lorsque les larves sont traitées avec l’antibiotique alors que les gènes de la voie de l’acide jasmonique sont quant à eux surexprimés.

Photo_2Larves de Doryphore (Leptinotarsa decemlineata) en train de se nourrir. La photographie présente des individus à différents stades larvaires ce qui et visible à leur taille. (Photo : imarsman)

Ces résultats conduisent à l’hypothèse que les bactéries présentes dans la salive des Doryphores activent la voie immunitaire végétale permettant de lutter contre une infection bactérienne ce qui se traduit par une diminution de l’investissement de la plante dans la voie de l’acide jasmonique qui permet de lutter contre les herbivores, tout ceci au bénéfice du Doryphore ! Les auteurs de cette publication ont mis en œuvre plusieurs expériences permettant de tester leur hypothèse : ils ont tout d’abord tenté de confirmer que la diminution de l’expression des gènes de la voie de l’acide jasmonique était bien due à l’activation de la voie de l’acide salicylique. Pour ce faire, ils ont répété l’expérience des traitements antibiotiques des larves mais chez des plantes mutantes déficientes dans la voie de l’acide salicylique. Contrairement à ce qui est observé chez des plantes non mutées, l’expression des gènes de la voie de l’acide jasmonique n’est pas augmentée lorsque les larves ont consommé des antibiotiques. C’est donc bien un dialogue moléculaire entre les deux types de réponses immunitaires, en l’occurrence une inhibition de la voie de l’acide jasmonique par la voie de l’acide salicylique qui se produit lorsque les larves consomment les feuilles de tomates en l'absence de tout traitement. Afin de confirmer le rôle des bactéries dans cette manipulation immunitaire, Seung Ho Chung et ses collègues ont à nouveau mesuré l’expression des gènes de la voie de l’acide jasmonique de plants de tomates ayant été consommés par des larves de Doryphores traitées ou non avec des antibiotiques puis réinoculés avec 3 souches bactériennes cultivées à partir d’extraits de salive de larve de Doryphore. Les plants consommés par des Doryphores traités aux antibiotiques et inoculés par l’une ou l’autre de ces 3 souches expriment moins les gènes de la voie de l’acide jasmonique, c'est-à-dire à un niveau comparable à celui des plantes consommées par des Doryphores non traités par des antibiotiques. Les résultats de cette expérience valident donc sans ambigüité l’hypothèse de départ.

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Accouplement de Doryphores (Leptinotarsa decemlineata), l'ensemble du cycle de développement de cet espèce se déroule à proximité de ses plantes-hôtes. Toutefois, avant de se répandre aux Etats-Unis, le Doryphore se développait sur des Solanacées sauvages. C'est après son changement d'hôte vers la Pomme de terre qu'il est devenu un fléau agricole. (Photo : Brad Smith)

Le Doryphore possède ainsi une arme biologique, sa salive et les bactéries qu’elle contient (elles appartiennent aux genres Stenothophomonas, Pseudomonas et Enterobacter) qui lui permettent de contourner les mécanismes de défense de ses plantes-hôtes. Il apparaît donc que le Doryphore possède pour l’instant une longueur d’avance dans la course à l’armement qui l’oppose à sa principale source de nourriture. Cette course est cependant un petit peu particulière dans la mesure où elle concerne des plantes qui présentent des intérêts agronomiques et économiques énormes à l’échelle mondiale. L’homme essaie donc tant bien que mal de rétablir la balance en faveur des espèces qu’il cultive que ce la soit par l’éradication manuelle des Doryphores (comme elle se pratiquait autrefois où comme elle se pratique aujourd’hui encore chez les jardiniers scrupuleux de l’impact que peut avoir l’utilisation de pesticides sur l’environnement) ou bien par l’utilisation de molécules insecticides destinées à éliminer le Doryphore et dont on ne maîtrise absolument pas les dommages collatéraux sur d’autres organismes présents dans les agrosystèmes.

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Capagne d'éradication manuelle des larves de Doryphore dans une plantation de Pomme de terre en Allemagne dans les années 1950. Cette pratique coûteuse en main d'oeuvre présente au moins le mérite d'être spécifique ! (Photo : Bundesarchiv)

Il me vient cependant une dernière réflexion sur ce partenariat Doryphore-bactérie. Je me demande en effet quel bénéfice les bactéries tirent d’une pareille relation. Dans la nature, la monnaie d’échange est la valeur sélective, c'est-à-dire la capacité à produire le plus possible de descendants. Ici, les bactéries activent une réponse immunitaire spécifiquement dirigée contre elles, au bénéfice du Doryphore. La salive des larves est-elle un milieu plus favorable pour se multiplier, les bactéries peuvent-elles détourner une partie de ce que consomme les larves ? Cette question n’est pas abordée par cette étude mais j'espère qu'elle le sera pour que nous comprenions tous les tenants et les aboutissants de cette alliance insolite !

Référence : Seung Ho Chung et Coll. Herbivore exploits orally secreted bacteria to suppress plant defenses. (2013) PNAS vol 110